Russian Federation
Russian Federation
The living conditions of aquatic organisms in the Volga-Caspian Sea Shipping Canal are determined by a high level of complex multifactor anthropogenic load. As a link in a unified international transport system, the canal serves as an invasive corridor for the settlement of alien organisms, including parasites. The fauna of multicellular parasites Perca fluviatilis (Perciformes) in the canal area was studied. 6 taxa of parasitic organisms have been registered. The nematode Eustrongylides excisus occupies a dominant position in the fauna of macroparasites P. fluviatilis. An alien trematode, Apophallus muehlingi, was discovered associated with the invasive mollusk Lithoglyphus naticoides; the parasite has the status of a codominant species. A specific parasite widely distributed in perch fish populations in the Volga delta, Apophallus donicus, has not been registered. The high degree of invasion of perch by A. muehlingi during the three-year study period indicates the stability of the parasitic subsystem “A. muehlingi – P. fluviatilis”, previously uncharacteristic for this host species in the lower reaches of the Volga. Currently, more favorable conditions have developed for the invasion of perch A. muehlingi than A. donicus in certain areas of the Volga delta. Thus, structural changes were found in the host-parasite relationships systems of the trematodes of the genus Apophallus, which appear in the form of a partial restructuring of the species and host structure of the fauna of macroparasites P. fluviatils in the investigated area of the river. This situation is determined by factors that are largely anthropogenic in nature – changes in the living conditions of hosts and parasites, caused by a combination of fluctuations in the level of the Caspian Sea and the discharge of the Volgograd hydroelectric station, intensive shipping (large volume of cargo transportation) and high fishing pressure. The most likely significant additional factor of changes in the nature of infection of P. fluviatils by trematodes of the genus Apophallus is currently a decrease in the stocks of populations of some massive species of cyprinid fish – the second intermediate hosts of A. muehlingi, for which the parasite is defined as specific.
Perca fluviatilis, biological invasions, fauna of multicellular parasites, Apophallus muehlingi, Apophallus donicus, Volga-Caspian Canal, Volga Delta
Введение
Дельта реки Волги – динамичный природный комплекс, состояние и гидрологический режим которого зависят от множества факторов: изменений климата, колебаний уровня Каспийского моря и сброса Волгоградской ГЭС. Экосистемы дельты испытывают комплексное многофакторное антропогенное воздействие, включающее коммунальное и промышленное водоснабжение, влияние нефтегазового комплекса, гидроэнергетику, развитие рыбного и сельского хозяйства, водного транспорта и высокую рыбопромысловую нагрузку [1]. Гидрографическая сеть дельты Волги является одной из самых разветвленных в мире. Главный рукав дельты – система Бахтемира, продолжением стока которого служит Волго-Каспийский морской судоходный канал (ВКМСК) – основной судоходный путь из Волги в Каспийское море. Канал является единственной глубоководной артерией, соединяющей Каспийское море с внутренними водными путями Волги и далее – с Азово-Черноморским, Балтийским и Северным морскими бассейнами, а также основным звеном Международного транспортного коридора «Север – Юг» в российском секторе Каспия [2]. Строительство и функционирование судоходных каналов, сброс судовых балластных вод, объединение водных путей в единую систему становятся причинами трансформации среды обитания организмов, приводящей к нарастанию проблемы биоинвазий. Инвазии чужеродных видов являются важным фактором, обуславливающим радикальные перестройки структуры водных и наземных экосистем и их функционирование [3].
Исследования дельты Волги представляют значительный интерес в паразитологическом аспекте. Динамика колебаний уровня Каспийского моря и вмешательство человека в ход естественных процессов приводят к существенным перестройкам биоценозов дельты. Подобные изменения прямо или косвенно отражаются на численности, составе, структуре
и экологических связях популяций хозяев и, как следствие, на фауне их паразитов [4]. Антропогенная нагрузка на экосистемы становится все более значимым фактором, определяющим распространение паразитических организмов. Система межбассейновых каналов и водохранилищ превратила Волгу в крупнейший транзитный водный путь, обусловивший расширение ареалов и проникновение гидробионтов и их паразитов из соседних бассейнов.
В настоящее время в бассейне Волги зарегистрировано 47 чужеродных видов паразитов рыб, в том числе этим инвазионным коридором воспользовалось 16–17 видов паразитов, расширивших ареал в дельте Волги [5]. Патогенные виды паразитов, имеющие эпизоотологическое значение, являются регуляторами численности рыб, могут представлять опасность для млекопитающих, угрозу здоровью человека. Чужеродные трематоды р. Apophallus отмечены в дельте Волги с конца 1970 – начала 1980-х гг.: Apophallus muehlingi (Jagerskiold, 1899) является возбудителем апофаллеза у карповых рыб, Apophallus donicus (Skrjabin & Lindtrop, 1919) = Rossicotrema donicum Skrjabin & Lindtrop, 1919 вызывает россикотремоз у молоди окуневых, инвазия данными видами может приводить к массовому заражению и гибели молоди рыб [6].
Целью работы явилось изучение степени инвазии массового промыслового вида – Perca fluviatilis Linnaeus, 1758 чужеродными трематодами р. Apophallus на участке ВКМСК. Задачи
исследования:
– определение количественного и качественного состава фауны многоклеточных паразитов P. fluviatilis;
– проведение сравнительного анализа оригинальных и литературных данных о зараженности окуня в дельте Волги.
Материал и методика исследования
Материал для работы собран на левобережном участке в течение 3 лет в одной точке акватории ВКМСК (в районе 12-й верхней жилки). Отловлено поплавочной и донной удочкой с одним крючком 65 экз. окуня (половозрелых, преимущественно одноразмерных, промысловая длина 183–226 мм):
в сентябре 2020 г. – 26 экз., 2021 г. – 19 экз., 2022 г. – 20 экз. Паразитологическое вскрытие рыб, фиксацию, обработку материала производили общепринятыми методами [7]. Обследованы покровы и внутренние органы, полость тела, жабры, плавники, глаза, мускулатура. Видовую идентификацию паразитов проводили при помощи бинокулярного микроскопа Biolar, оснащенного микрофотонасадкой Levenhuk C-Series 5M picsels [8]. Прижизненную окраску паразитов осуществляли раствором бледно-розового цвета нейтрального красного (0,03 мг C15H17ClN4 на 10 мл дистиллированной Н2О). Систематика паразитов приведена в соответствие с сайтом Fauna Europaea (2022). Вид Anisakis schupakovi Mosgovoy, 1951 [8] не идентифицируется по Fauna europeae, вероятно, вследствие разночтения в видовом и родовом определении р. Anisakis [9]. Для количественной характеристики зараженности рыб использовали общепринятые показатели: экстенсивность инвазии (ЭИ), %; индекс обилия (ИО), экз.; интенсивность инвазии (ИИ), экз. Также рассчитывали коэффициент Пирсона, коэффициент Серенсена общности видового состава фауны многоклеточных паразитов окуня.
Результаты и обсуждение
У P. fluviatilis обнаружено 6 таксонов паразитов (5 идентифицировано до вида), относящихся к 2 таксономическим группам: Trematoda – Diplostomum sp., Tylodelphys clavata (von Nordmann, 1832), Ichthyocotylurus variegatus (Creplin, 1825), A. muehlingi; Nematoda – Eustrongylides excisus Jagerskiold, 1909, Camallanus lacustris (Zoega, 1776) (табл. 1).
Таблица 1
Table 1
Видовой состав, локализация, параметры заражения P. fluviatilis многоклеточными паразитами
на участке Волго-Каспийского морского судоходного канала (2020–2022 гг.)
Species composition, localization, parameters of infection of P. fluviatilis with multicellular parasites
in the section of the Volga-Caspian Canal (2020-2022)
|
Вид паразита |
Локализация |
Параметры заражения рыб* |
||
|
2020 г. |
2021 г. |
2022 г. |
||
|
Diplostomum sp. mc |
Хрусталик |
23,08 ± 8,43 0,88 ± 1,88 (1–6) |
0 |
10,0 ± 6,7 0,35 ± 1,18 (2–5) |
|
T. clavata mc |
Стекловидное тело |
26,92 ± 8,87 13,46 ± 27,18 (8–127) |
21,05 ± 9,61 5,0 ± 11,47 (12–44) |
20,0 ± 8,94 3,05 ± 2,88 (8–26) |
Окончание табл. 1
Ending of table 1
|
Вид паразита |
Локализация |
Параметры заражения рыб* |
||
|
2020 г. |
2021 г. |
2022 г. |
||
|
I. variegatus mc |
Стенка |
11,54 ± 6,39 1,5 ± 5,34 (4–27) |
15,79 ± 8,59 1,16 ± 3,35 (4–14) |
15,0 ± 7,98 1,1 ± 2,88 (5–11) |
|
A. muehlingi mc |
Жаберные крышки, |
69,23 ± 9,23 15,96 ± 37,77 (2–192) |
73,68 ± 10,38 20,42 ± 36,33 (2–136) |
75,0 ± 9,68 19,5 ± 30,61 (4–116) |
|
E. excisus larvae |
Полость тела, мускулатура, стенка кишечника |
84,62 ± 7,22 15,85 ± 14,31 (1–44) |
84,21 ± 8,59 12,26 ± 12,81 (2–47) |
80,0 ± 8,94 10,35 ± 13,01 (3–51) |
|
C. lacustris |
Кишечник |
53,85 ± 9,97 1,19 ± 1,54 (1–6) |
36,84 ± 11,37 1,21 ± 2,04 (1–7) |
30,0 ± 10,25 0,9 ± 1,61 (2–6) |
* В числителе – ЭИ, %; в знаменателе – ИО, экз.; в скобках – ИИ, экз.
В фауне макропаразитов P. fluviatilis доминирует нематода E. excisus (см. табл. 1), широко распространенная у рыб в низовьях Волги [10, 11]. Содоминантом выступает трематода A. muehlingi (рис.), для которой отмечены высокая экстенсивность инвазии и максимальные, по сравнению
с другими видами, значения индекса обилия и интенсивности инвазии (см. табл. 1).
а б
A. muehlingi: а – метацеркарии на челюстях и жаберных крышках P. fluviatilis;
б – общий вид (L = 0,57 мм)
A. muehlingi: а – metacercaria on the jaws and opercle of P. fluviatilis;
б – general view (L = 0.57 mm)
Все обнаруженные у P. fluviatilis паразиты имеют сложный жизненный цикл. Для всех видов трематод окунь является дополнительным хозяином, окончательными хозяевами являются рыбоядные птицы [8]. Для нематоды E. excisus окунь служит дополнительным хозяином, облигатный окончательный хозяин – рыбоядные птицы, факультативный – каспийская нерпа [12]. В жизненном цикле нематоды C. lacustris окунь играет роль окончательного хозяина. Подавляющая часть обнаруженных видов паразитов (T. clavata, I. variegatus, A. muehlingi, E. excisus, возможно, Diplostomum sp.) являются возбудителями ихтиопаразитозов, в том числе зарегистрированы виды, способные заканчивать жизненный цикл у млекопитающих и/или человека: E. excisus, A. muehlingi [6, 9]. Сходство видового состава макропаразитов P. fluviatilis в разные годы для выборок, несколько различающихся по количеству особей, статистически достоверно по критерию Пирсона на высоком уровне значимости (r = 0,68, df = 1, p < 0,0001).
У окуня за 20-летний период времени, по литературным источникам (табл. 2), отмечено 13 таксонов многоклеточных паразитов (10 идентифицировано до вида): Monogenea – Ancyrocephalus percae Ergens, 1966; Trematoda – Diplostomum sp., T. clavata, Paracoenogonimus ovatus Katsurada, 1914, A. donicus, Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1810); Nemato-
da – E. excisus, A. schupakovi, C. lacustris, Camallanus sp.; Acanthocephala – Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802), Echinorhynchus cinctulus Porta, 1905; Crustacea – Lernanthropsis sp.
Таблица 2
Table 2
Видовой состав многоклеточных паразитов P. fluviatilis и экстенсивность инвазии
Species composition of multicellular parasites P. fluviatilis and parasite prevalence
|
Видовой состав многоклеточных паразитов* |
ЭИ, % |
|
Литературные данные** (2000–2020 гг.) |
|
|
E. excisus larvae |
52–100 |
|
А. schupakovi larvae |
22–100 |
|
P. ovatus mc |
16,00–100,00 |
|
A. donicus mc |
1,45–95,00 |
|
Diplostomum sp. mc |
50 |
|
T. clavata mc |
50 |
|
C. lacustris |
50 |
|
E. cinctulus |
40 |
|
Camallanus sp. |
4–26 |
|
C. strumosum larvae |
0,61–2,50 |
|
A. percae |
+*** |
|
C. complanatum mc |
+ |
|
Lernanthropsis sp. |
+ |
|
Оригинальные данные (среднее значение за 2020–2022 гг.) |
|
|
E. excisus larvae |
82,94 |
|
A. muehlingi mc |
72,64 |
|
C. lacustris |
40,23 |
|
T. clavata mc |
22,66 |
|
Diplostomum sp. mc |
11,03 |
|
I. variegatus mc |
14,11 |
* Виды паразитов в столбцах расположены по степени доминирования; ** данные [10, 11, 13–20]; ***(+) – паразит обнаружен, данные о количественных характеристиках инвазии отсутствуют.
Максимальные значения ЭИ отмечены для E. excisus, А. schupakovi, P. ovatus, A. donicus.
Коэффициент общности видового состава Серенсена в 2020–2022 гг. составляет 90 %, а при сравнении оригинальных данных за 2020–2022 гг.
с литературными (2000–2020 гг.) – 47 %. Сходство состава паразитов P. fluviatilis обусловлено наличием 4 типичных паразитов окуня дельты Волги (Diplostomum sp., T. clavata, C. lacustris, E. excisus). Различия определяются дополнением состава паразитов на исследованном участке трематодами A. muehlingi и I. variegatus, а также отсутствием ряда таксонов: узкоспецифичного A. percae и традиционно приуроченного, считающегося специфичным окуню A. donicus, широкоспецифичных P. ovatus, C. complanatum, E. cinctulus, а также солоноватоводных/«морских» видов – C. strumosum, А. schupakovi, Lernanthropsis sp. (см. табл. 2).
Трематоды A. muehlingi и A. donicus распространены в средних широтах Палеарктики, от Западного побережья Атлантики до Приморья и Камчатки. Паразиты являются чужеродными для бассейна Волги, их распространение связано с проникновением в дельту по Волго-Донскому каналу из Азово-Черноморского бассейна первого промежуточного хозяина – моллюска Lithoglyphus naticoides (Pfeiffer, 1828) [6]. Успешной реализации жизненных циклов A. muehlingi и A. donicus в дельте Волги способствует изобилие мест обитания, высокая плотность
и разнообразие вторых промежуточных (рыбы многих семейств), резервуарных, окончательных (рыбоядные птицы, млекопитающие, человек) хозяев, в том числе хозяев-интродуцентов [4, 21]. Колонизация A. muehlingi и A. donicus территорий в дельте Волги произошла в исторически короткий период времени, поскольку темпы генезиса трематод оказались сходными, а стохастическая модель, описывающая его динамику, характерна для краткосрочных хроноэкологических процессов [22]. К началу 2000-х гг. A. muehlingi и A. donicus стали ведущими компонентами паразитоценозов дельты Волги и Северного Каспия [4]. Предполагалось, что пространственная и гостальная структура очагов апофаллеза и россикотремоза сформированы, далее возможны только количественные изменения зараженности [22]. Однако более поздние исследования зараженности грызунов в дельте Волги свидетельствуют
о продолжающемся расширении круга окончательных хозяев этих паразитов [21].
В ранге вторых промежуточных хозяев массовое заражение А. muehlingi было отмечено у 16 видов карповых рыб и единичные случаи инвазии 3 видов окуневых, а A. donicus массово инвазировал 4 вида окуневых и единично карповых [4]. Трематода A. muehlingi считается специфичным паразитом карповых рыб, A. donicus традиционно приурочен
к окуневым рыбам [4, 14, 20].
У P. fluviatilis в дельте Волги в 1977–1999 гг. были отмечены оба вида р. Apophallus – доминирующий в его трематодофауне A. donicus и единично встречающийся A. muehlingi [4, 6]. В 2000–2020 гг., по литературным данным [10, 11, 13–20], A. donicus сохранил высокую (до ~ 95 %) ЭИ окуня, A. muehlingi у него не зарегистрирован (см. табл. 2). По нашим данным, зараженность окуня A. muehlingi высока, наблюдается тенденция к увеличению степени инвазии в межгодовом аспекте, вид занимает положение субдоминанта в фауне многоклеточных паразитов P. fluviatils (см. табл. 1, 2). При этом A. donicus, типичный для P. fluviatilis в низовьях Волги, нами не обнаружен. Таким образом, в настоящее время отмечены значительные качественные и количественные изменения на уровне вторых промежуточных хозяев трематод р. Apophallus.
В дельте Волги P. fluviatilis входит в состав массовых жилых видов, составляющих ядро ихтиофауны. Вид является промысловым, состояние популяции окуня стабильно, наблюдается рост численности и промыслового запаса [23]. В то же время численность молоди полупроходных и речных рыб – воблы и леща, поколения которых характеризуются как низкоурожайные, снижается [24], причем снижение урожайности воблы отмечается в течение последних 5 лет [25]. По лещу и группе «прочих пресноводных» наблюдалось снижение вылова [25]. Таким образом, для популяций некоторых массовых видов карповых рыб, являющихся вторыми промежуточными хозяевами A. muehlingi, в дельте Волги отмечена депрессивная ситуация. На это косвенно указывают полученные паразитологические данные по зараженности P. fluviatilis специфичной и неспецифичной трематодами р. Apophallus. Паразиты окуня использованы в работе как своеобразные биологические метки (маркеры), отражающие особенности экологии рыб в изменяющихся условиях среды (в частности, под влиянием высокой антропогенной нагрузки) [26, 27].
Заключение
На локальном участке ВКМСК в результате исследования выявлена высокая степень инвазии P. fluviatils специфичным паразитом карповых рыб – чужеродной трематодой A. muehlingi. Вид имеет статус субдоминанта в фауне макропаразитов окуня. Специфичный паразит окуневых рыб – A. donicus – у P. fluviatils на данном участке дельты Волги не обнаружен. Паразитарные подсистемы с участием трематод р. Apophallus формируются и функционируют в условиях нестабильного гидрологического режима, зависящего от колебаний уровня Каспийского моря и сброса Волгоградской ГЭС, высокого уровня антропогенной нагрузки. К наиболее вероятным причинам изменений в характере заражения P. fluviatils паразитами в настоящее время можно отнести дополнительный фактор – снижение численности некоторых видов карповых рыб, служащих вторыми промежуточными хозяевами A. muehlingi, на фоне стабильного роста численности популяции окуня. Преобразование структуры ихтиоценоза привело к устойчивому функционированию паразитарной подсистемы, образованной специфичным паразитом карповых рыб A. muehlingi и окунем. Значимое положение в ихтиоценозе и экологическая пластичность P. fluviatilis позволили использовать его паразитов – чужеродных трематод р. Apophallus – в качестве биомаркера изменений, начинающихся в экосистеме водоема.
1. Brekhovskikh V. F., Ostrovskaia E. V. i dr. Zagriaz-niaiushchie veshchestva v vodakh Volzhsko-Kaspiiskogo basseina [Pollutants in the waters of the Volga-Caspian basin]. Astrakhan', Izdatel' Sorokin Roman Vasil'evich, 2017. 408 p.
2. Bukharitsin P. I. Volgo-Kaspiiskii morskoi sudokhodnyi kanal – ot starykh printsipov k novym ideiam [Volga-Caspian Sea Shipping Channel – from old principles to new ideas]. Gidrotekhnika, 2018, vol. 1 (50), pp. 76-80.
3. Alimov A. F., Bogutskaia N. G., Orlova M. I. Biologicheskie invazii v vodnykh i nazemnykh ekosistemakh: monografiia [Biological invasions in aquatic and terrestrial ecosystems: monograph]. Moscow, T-vo nauch. izd. KMK, 2004. 436 p.
4. Ivanov V. M. Monitoring, strukturnye izmeneniia i ekologicheskie osobennosti trematodofauny pozvonochnykh zhivotnykh del'ty Volgi i Severnogo Kaspiia (fauna, sistematika, biologiia, ekologiia, patogennoe znachenie). Dissertatsiia … d-ra biol. nauk [Monitoring, structural changes and ecological features of the trematodofauna of vertebrates of the Volga Delta and the Northern Caspian (fauna, systematics, biology, ecolo-gy, pathogenic significance). Dissertation ... by Dr. Biol. sciences]. Moscow, 2003. 323 p.
5. Zhokhov A. E., Pugacheva M. N., Molodozhnikova N. M., Berechikidze I. A. Alien parasite species of the fish in the Volga river basin: a review of data on the species number and distribution. Russian Journal of Biological Invasions, 2019, vol. 10, no. 2, pp. 136-152.
6. Biserova L. I. Trematody Apophallus muehlingi i Rossicotrema donicum – parazity ryb del'ty Volgi: osobennosti ekologii i ikhtioparazitozy, imi vyzyvaemye. Dissertatsiia … kand. biol. nauk [Trematodes Apophallus muehlingi and Rossicotrema donicum – parasites of fish of the Volga Delta: features of ecology and ichthyotic parasitosis caused by them. Dissertation ... cand. Biol. sciences]. Moscow, 2005. 168 p.
7. Bykhovskaia-Pavlovskaia I. E. Parazity ryb. Rukovodstvo po izucheniiu [Parasites of fish. Study Guide]. Leningrad, Nauka Publ., 1985. 121 p.
8. Opredelitel' parazitov presnovodnykh ryb fauny SSSR [The determinant of parasites of freshwater fish fauna of the USSR]. Leningrad, Nauka Publ., 1987. Iss. 149. Vol. 3. Paraziticheskie mnogokletochnye. 583 p.
9. Gaevskaia A. V. Anizakidnye nematody i zabolevan-iia, vyzyvaemye imi u zhivotnykh i cheloveka [Anisakid nematodes and diseases caused by them in animals and humans]. Sevastopol', EKOSI-Gidrofizika Publ., 2005. 223 p.
10. Chepurnaia A. G., Koneeva G. Ia. Otsenka parazitologicheskoi situatsii v raznotipnykh vodoemakh del'ty Volgi Assessment of the parasitological situation in different types of reservoirs of the Volga Delta [Assessment of the parasitological situation in different types of reservoirs of the Volga Delta]. Vestnik Astrakhanskogo gosudarstvennogo tekhnicheskogo universiteta. Seriia: Rybnoe khoziaistvo, 2006, no. 3 (32), pp. 78-82.
11. Kon'kova A. V., Volodina V. V., Voronina E. A., Terpugova N. Iu. Epidemiologicheskoe znachenie parazitov ryb Volgo-Kaspiiskogo rybokhoziaistvennogo podraiona (Astrakhanskaia oblast') [Epidemiological significance of fish parasites in the Volga-Caspian fisheries subdistrict (Astrakhan region)]. Gigiena i sanitariia, 2020, vol. 99, no. 5, pp. 448-454.
12. Volodina V. V., Grushko M. P. Invazionnye zabolevaniia kaspiiskogo tiulenia [Invasive diseases of the Caspian seal]. Aktual'nye voprosy veterinarnoi biologii, 2012, no. 2 (14), pp. 25-29.
13. Chepurnaia A. G., Kon'kova A. V. Epizootolog-icheskii monitoring promyslovykh ryb del'ty Volgi [Epizo-otological monitoring of commercial fish of the Volga Delta]. Sbornik nauchnykh trudov GosNIORKh. Saint Petersburg, Izd-vo Vseros. nauch.-issledovat. in-ta ryb. khoz-va i okeanografii, 2009. Iss. 338. Problemy ikhti-opatologii v nachale XXI veka (k 80-letiiu sozdaniia laboratorii boleznei ryb FGNU «GosNIORKh»). Pp. 210-213.
14. Chepurnaia A. G. Fauna parazitov ryb v raznotip-nykh vodoemakh Nizhnego Povolzh'ia [Fauna of fish parasites in diverse reservoirs of the Lower Volga region]. Vestnik Astrakhanskogo gosudarstvennogo tekhnicheskogo universiteta. Seriia: Rybnoe khoziaistvo, 2010, no. 1, pp. 62-65.
15. Volodina V. V., Proskurina V. V., Solokhina T. A., Voronina E. A., Kon'kova A. V. Ryby Volgo-Kaspiiskogo regiona – perenoschiki vozbuditelei antropozoonozov [Fish of the Volga-Caspian region are carriers of pathogens of anthropozoonosis]. Gigiena i sanitariia, 2016, vol. 95 (6), pp. 517-520.
16. Lartseva L. V., Volodina V. V. Zarazhennost' promyslovykh vidov ryb Volgo-Kaspiiskogo basseina lichinkami gel'mintov, opasnykh dlia zdorov'ia cheloveka [Infection of commercial fish species of the Volga-Caspian basin with larvae of helminths dangerous to human health]. Trudy Tsentra parazitologii. Moscow, T-vo nauch. izd. KMK, 2016. Vol. XLIX: Fauna i ekologiia parazitov. Pp. 59-60.
17. Terpugova N. Iu., Kon'kova A. V., Volodina V. V., Voronina E. A. K voprosu o parazitakh okunevykh ryb del'ty Volgi [On the issue of parasites of perch fish of the Volga Delta]. Sovremennye problemy parazitologii i ekologii. Chteniia, posviashchennye pamiati S. S. Shul'mana: sbornik trudov Vserossiiskoi nauchnoi konferentsii s mezhdunarodnym uchastiem. Tol'iatti, Poliar Publ., 2018. Pp. 285-292.
18. Kon'kova A. V., Solokhina T. A., Terpugova N. Iu. Parazity molodi ryb del'ty reki Volga [Parasites of juvenile fish of the Volga River Delta]. Parazitologiia, 2019, vol. 53, no. 6, pp. 483-505.
19. Stepanenko E. A., Kanieva N. A., Volkova I. V., Popova K. S. Sravnitel'naia kharakteristika parazitarnoi chistoty okunia obyknovennogo (Perca fluviatilis L.) iz estestvennykh vodoemov raznogo tipa Astrakhanskoi oblasti [Comparative characteristics of the parasitic purity of common perch (Perca fluviatilis L.) from natural waters of different types in the Astrakhan region]. Sovremennye problemy i perspektivy razvitiia rybokhoziaistvennogo kompleksa: materialy VII Nauchno-prakticheskoi konferentsii molodykh uchenykh s mezhdunarodnym uchastiem. Astrakhan', 2019. Pp. 449-455.
20. Popova K. S., Kanieva N. A., Stepanenko E. A. Parazitofauna ryb semeistva Percidae v vodoemakh Astra-khanskoi oblasti [Parasitofauna of fish of the Percidae family in the reservoirs of the Astrakhan region]. Ekologiia i prirodopol'zovanie: materialy Mezhdunarodnoi nauchno-prakticheskoi konferentsii. Nazran', OOO «KEP», 2020. Pp. 147-151.
21. Ivanov V. M., Semenova N. N., Kalmykov A. P., Fedorovich V. V., Parshina O. Y. Structural changes of helmintho-fauna in rodents caused by introduction and settlement of animals in the Volga Delta. Arid Ecosystems, 2011, vol. 1, no. 4, pp. 246-250.
22. Sudarikov V. E., Freze V. I., Ivanov V. M., Semenova N. N., Lomakin V. V. Zakonomernosti genezisa invazii trematod v del'te reki Volgi i Severnom Kaspii [Patterns of the genesis of trematode invasion in the Volga River Delta and the Northern Caspian Sea]. Sibirskaia zoologicheskaia konferentsiia, posviashchennaia 60-letiiu Instituta sistematiki i ekologii zhivotnykh SO RAN: tezisy dokladov. Novosibirsk, 2004. Pp. 405-406.
23. Tkach V. N., Nikiforov S. Iu. Promysel polup-rokhodnykh, rechnykh ryb, vidovoi sostav ulovov v iuzhnom rybokhoziaistvennom raione Volzhsko-Kaspiiskogo rybokhoziaistvennogo basseina v retrospektive i sovremennyi period [Fishing of semi-migratory, riverine fish, species composition of catches in the southern fisheries region of the Volga-Caspian fisheries basin in retrospect and the modern period]. Vestnik rybokhoziaistvennoi nauki, 2019, vol. 6, no. 2 (22), pp. 16-26.
24. Doklad ob ekologicheskoi situatsii v Astrakhanskoi oblasti v 2019 godu [Report on the environmental situation in the Astrakhan region in 2019]. Astrakhan', 2020. 218 p.
25. Doklad ob ekologicheskoi situatsii v Astrakhanskoi oblasti v 2022 godu [Report on the environmental situation in the Astrakhan region in 2019]. Astrakhan', 2023. 304 p.
26. Halmetoja A., Valtonen E. T., Koskenniemi E. Perch (Perca fluviatilis L.) parasites reflect ecosystem conditions: a comparison of a natural lake and two acidic reservoirs in Finland. International Journal for Parasitology, 2000, vol. 30, no. 14, pp. 1437-1444.
27. Valtonen E. T., Holmes J. C., Aronen J., Rautalahti I. Parasite communities as indicators of recovery from pollution: parasites of roach (Rutilus rutilus) and perch (Perca fuviatilis) in central Finland. Parasitology, 2003, vol. 126, pp. 43-52
