METAZOIC PARASITES OF SIBERIAN ROACH RUTILUS RUTILUS LACUSTRIS (PALLAS) IN THE TOBOL RIVER
Abstract and keywords
Abstract (English):
The article describes the problems of the Ob-Irtysh basin (the Tyumen region), which is a natural focus of opisthorchosis. Localized in the bile ducts of the liver, the pathogen of opisthorchosis poses a risk to the human body. Parasitic community of Siberian roach inhabiting the Tobol Riverwas studied in the autumn period of its life cycle. There were examined 24 fish species of different sexes at the age of 0+ to 4+. There was registered the roach invasion by 9 species of para-sites belonging to 6 systematic groups: Monogenea - 2, Cestoda - 1, Trematoda - 4, Nematoda - 1, Bivalvia - 1, Copepoda - 1. Parasitization of gills by monogeny Dactylogyrus crucifer with inva-sive extensiveness of 83.3% and Paradiplozoon homoion homoion with invasive extensiveness of 16.7% has been stated. Diplostomum chromatophorum parasitizes in the lens of the eye, in total 18 of the examined fish are invaded. Opisthorchis felineus was found in muscles with invasive exten-siveness of 29.2%. Immature specimens of Sphaerostoma bramae were found in the intestines of nine fish examined. Mesentery of 4 fish species and liver of 1fish species examined are affected by Raphidascaris acus at a larval stage. The dominant parasite in the study is Rhipidocotyle campanula. Trematode at the metacercaria stage was found on the gills and fins, the overall infection rate comes to 70.8%. Also, Ergasilus sieboldi parasitizes on the gills and fins of the examined roach species. Depletion of the species composition of parasites is observed in the autumn period of the roach life cycle.

Keywords:
opisthorchosis, metacercarias, metazoic parasites, Siberian roach, trematodes, monogenes, invasive extensiveness, invasive intensity, Opisthorchis felineus, Rhipidocotyle campanula
Text
Publication text (PDF): Read Download

Для оценки экологического состояния водных сообществ необходимо изучать не только ихтиофауну, но и паразитофауну – как индикатор происходящих в водоеме изменений [1].

Рыбы семейства Cyprinidae относятся к наиболее массовым в р. Тобол, в связи с чем занимают большую долю в промысле, в то же время пользуются популярностью в любительском рыболовстве. Одним из представителей данного семейства является сибирская плотва, Rutilus rutilus lacustris (Pallas).

На территории Тюменской области Обь-Иртышский бассейн является природным очагом описторхоза. Так, в Нижней Оби плотва заражена описторхами на 30 %, тогда как в Средней Оби экстенсивность инвазии (ЭИ) составляет 55 % [2, 3]. На юге Тюменской области установлено заражение O. felineus плотвы в таких водоемах, как оз. Кривое, оз. Андреевское и пруд Чистый [4]. Также зафиксированы очаги описторхоза в реках Тавда, Тобол, Тура и Исеть Тюменской области, где отмечено массовое заражение карповых рыб метацеркариями описторхид [5]. Наблюдается увеличение инвазирования рыбы метацеркариями с возрастом, что повышает возможность поражения дефинитивных хозяев [6, 7]. Инвазированная метацеркариямиO. felineus рыба имеет более низкую биологическую и пищевую ценность [8]. Территория Тюменской области является неблагополучной по заболеваемости описторхозом как среди сельского населения, так и городского [9]. Возбудитель описторхоза, локализуясь в желчных протоках печени, наносит вред всему организму человека в целом [10].

Изучение паразитов карповых рыб в Обь-Иртышском бассейне проводилось многими исследователями. Сибирскую плотву в водоемах Западной Сибири в 1965 г. обследовала С. Д. Титоваи установила у нее инвазирование 47 видами паразитических организмов [11]. По ее данным, у плотвы во всех обследованных водоемах отмечены следующие виды метазойных паразитов: Dactylogyrus crucifer, Diplozoon homoion, Ligula intenstinalis, Sphaerostomа bramae, Diplostomum spp., Ergasilus sieboldi. В 1974 г. в12 озерах Урала и Сибири В. В. Кашковский, Д. А. Размашкин и Э. Г. Скрипченко зафиксировали у плотвы 73 вида паразитов, при этом преобладали моногенетические сосальщики и трематоды [12]. В 1966 г., исследовав плотву в водоемах Казахстана, в том числе в реках Тобол, Убаган, Иртыш и оз. Зайсан, А. И. Агапова отмечала повсеместное распространение Dactylogyrus crucifer, Diplozoon homoion, Diplostomum spp., у сибирской плотвы автор [13] зарегистрировала 27 видов паразитов.

В настоящее время сведения о паразитофауне сибирской плотвы в р. Тобол существенно ограничены.

Цель данной работы–изучить современное состояние сообщества метазойных паразитов сибирской плотвы в р. Тобол в пределах Тобольского района в осенний период жизненного цикла.

 

Материалы и методы исследования

Исследование проводили в осенний период в р. Тобол (с. Карачино, 58°25' с. ш., 68°63' в. д., Тобольский район). Отловлено 24 особи сибирской плотвы Rutilusrutiluslacustris (Pallas) различной половой принадлежности (табл. 1).

Таблица 1

Некоторые морфобиологические показатели обследованных Rutilusrutiluslacustris

Возраст, лет

Выборка,n, шт.

Вес, г

Длина, см

минимум

максимум

среднее значение

минимум

максимум

среднее значение

0+

4

10,0

16,0

12,5 ± 1,5

10,2

12,5

11,4 ± 0,5

1+

9

16,0

46,0

30,0 ± 3,1

12,9

16,5

14,6 ± 0,4

2+

4

20,0

58,0

45,5 ± 8,6

13,4

18,4

16,4 ± 1,1

3+

4

56,0

180,0

113,0 ± 25,5

19,0

25,0

21,6 ± 1,3

4+

3

164,0

454,0

320,7 ± 84,5

24,0

34,2

29,2 ± 3,0

 

Лов рыбы осуществляли ставными и плавными разноячейными сетями ячеей 24–38 мм из 5-метровых отрезков, с шагом ячеи 2 мм, длина ставной сети – 40 м, длина плавной сети – 60 м, высота – 2 м. Рыбу для исследования доставляли в живом виде в отдельных живорыбных емкостях для исключения перемещения паразитофауны. Обработку ихтиологического материала осуществляли методом биологического анализа [14]. Неполное паразитологическое вскрытие применили при обследовании плотвы на живом материале в лабораторных условиях по методике И. Е. Быховской-Павловской [15]. Обнаруженных у рыб паразитов фиксировали, затем готовили временные и постоянные препараты для определения видовой принадлежности [16–18].

Рассчитывали экстенсивность инвазии (ЭИ – процент особей хозяев, у которых обнаружен данный вид паразита), интенсивность инвазии (ИИ – минимальное и максимальное количество экземпляров паразита, приходящихся на одну зараженную особь, экз.), индекс обилия (ИО – среднее количество экземпляров данного вида паразита, приходящихся на одну исследованную особь хозяев, экз.). Для выявления доминирующего вида в фауне паразитов использовали индекс доминирования Бергера – Паркера, d [19]:

где Nmax – число особей самого обильного вида; N – общее количество особей паразитов в сообществе.

Данные проанализированы в программе Статистика 10.0 (StatSoft Inc., США) методом описательной статистики. Результаты представлены в таблицах как x ± SE (x ± стандартная ошибка среднего).

 

Результаты исследования и их обсуждение

Метазойные паразиты сибирской плотвы, населяющей р. Тобол, представлены 9-ю видами, принадлежащими к 6 систематическим группам: Monogenea – 2, Cestoda – 1, Trematoda – 4, Nematoda – 1, Bivalvia – 1, Copepoda – 1 (табл. 2).

Таблица 2

Метазойные паразиты сибирской плотвы р. Тобол

Вид паразита

Локализация

ЭИ, %

ИИ, min–max, экз.

ИО, экз.

D. crucifer

жабры

83,3 ± 7,6

2–41

11,3 ± 2,2

P. homoion homoion

жабры

16,7 ± 7,6

1–3

0,3 ± 0,1

Proteocephalus sp.

кишечник

8,3 ± 5,6

2

0,2 ± 0,1

D. chromatophorum (mtc)*

хрусталик

75,0 ± 8,8

1–17

3,3 ± 1,0

O. felineus(mtc)

мышцы

29,2 ± 9,3

5–46

5,6 ± 2,6

R. campanula (mtc)

плавник

жабры

66,7 ± 9,6

12,5 ± 6,8

2–242

1–2

26,7 ± 11,0

0,2 ± 0,1

S. bramae

кишечник

37,5 ± 9,9

1–41

2,3 ± 1,7

R. acus (l)**

печень, брыжейка

20,8±8,3

17

0,7±0,4

Unionidae gen.sp. (l)**

жабры

4,2±4,1

25

1,0±1,0

E. sieboldi

жабры

54,2±10,2

110

2,5±0,7

*mtc – метацеркарий;**l – ларвальная стадия.

 

Широко распространенный паразит – цестода Proteocephalus sp. – зарегистрирована только у двух обследованных рыб;глохидии, личиночная стадия моллюсков Unionidaegen.sp. –у одного экземпляра плотвы.

На жабрах плотвы отмечено паразитирование моногенеейDactylogyrus crucifer (Wagener,1857) (рис. 1) с ЭИ 83,3 % и Paradiplozoon homoion homoion (Bychowsky et Nagibina, 1959) с ЭИ 16,7 %(рис. 2).

 

Описание: D:\РЫБЫ\НИР\ФОТО\2019\Плотва\Моногенея\58-2.jpg

 

Рис. 1. Купулятивный орган Dactylogyrus crucifer с жабр плотвы, увеличение 20 × 10

 

Описание: D:\РЫБЫ\НИР\ФОТО\2019\Плотва\Моногенея\Paradiplozoon 1.jpg

 

Рис. 2. Paradiplozoon homoion homoion с жабр плотвы, увеличение 5 × 10

 

Моногенеи D. crucifer встречаются во всех ареалах обитания плотвы как в нашей стране, так и за рубежом, являются специфичным паразитом плотвы, широко распространенным в Палеарктике [20–24]. В р. Волге D. crucifer регистрируется на жабрах обыкновенной плотвы с ЭИ 79,2 %, в Куйбышевском водохранилище инвазия достигает 100 %, в Саратовском – 83,6 % [24].В водоеме Кокадер (Турция) пик инвазии дактилогирусами приходится с апреля по июль, тогда как при исследовании образцов рыб в ноябре-декабре данный паразит не зафиксирован [25].
В озерах Финляндии, восточной части Финского залива и в Ципо-Ципиканской озерной системе у плотвы отмечено паразитирование D. crucifer и P. homoionhomoion [26–28]. P. homoionhomoionпаразитирует у плотвы в р. Волге (20,0 %) и Саратовском водохранилище (6,7 %) [24]. D. cruciferи P. homoionhomoion встречаются у плотвы в оз. Кортовском (Польша) с ЭИ 18,5 и 20,5 % соответственно [29]. Таким образом, инвазирование плотвы моногенеями в различных водоемах ее обитания находится практически на одном уровне, что согласуется с нашими данными.

В нашем исследовании у плотвы зарегистрированы три вида трематод на стадии метацеркариев. В хрусталике глаза паразитирует Diplostomum chromatophorum (Вrown, 1931) (рис. 3), всего инвазировано 18 из обследованных рыб.

 

Описание: D:\РЫБЫ\НИР\ФОТО\2019\Плотва\Диплостома\63,68,69-12.jpg

 

Рис. 3. Diplostomum chromatophorum (mtc) из хрусталика плотвы, увеличение 10×10

 

Высокая зараженность плотвы D. chromatophorum (100 %) отмечена в оз. Сенеж (Московская обл.), ИИ варьировала от 1 до 450 паразитов на рыбу [30].

Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884) обнаружен в мускулатуре только 7 особей плотвы(рис. 4).

 

Описание: D:\РЫБЫ\НИР\ФОТО\2019\Плотва\Метацеркарии\64 мышцы-1.jpg

 

Рис. 4. Opisthorchis felineus (mtc) в мышцах плотвы, увеличение 20×10

 

Заражение плотвы метацеркариями Diplostomumsp. и Opisthorchisfelineus происходит уже в возрасте 0+, что приводит к изменению физиолого-биохимических показателей рыб [31]. По данным Р. И. Бастанова, зараженность метацеркариями описторхоза снижает показатели роста плотвы [32]. В р. Волге плотва инвазирована возбудителем описторхоза с ЭИ 20,0 % [24]. В Обь-Иртышском бассейне в р. Ишим у плотвы зарегестрированы O. felineus (ЭИ – 4,8 %, ИИ – 1,3 (экз.), ИО – 0,17 (экз.)) [33]. В бассейне Тобола (Курганская область) отмечено заражение плотвы в возрасте 0+ представителями O. felineus,отличающееся показателями ЭИ – 14,8 %, ИИ – 1,0 (экз.), ИО – 0,2 (экз.) [34]. Отмечается повсеместное заражение плотвы описторхидами, но с невысокой экстенсивностью и интенсивностью инвазии.

Rhipidocotyle campanula (Dujardin, 1845) на стадии метацеркария зарегестрирована на жабрах и плавниках плотвы, общая экстенсивность заражения 70,8 %. R. campanula – широко распространенный паразит рыб, метацеркарии преимущественно регистрируются у карповых видов, взрослая трематода паразитирует у хищных рыб. У плотвы данный паразит отмечен на жабрах, в мускулатуре и плавниках во многих водоемах ее обитания как на территории нашей страны, так и за рубежом [22, 26, 27]. R. campanula зарегистрировали у плотвы в р. Ишим с ЭИ – 26,0 %, ИИ – 51 экз., ИО – 7,4 экз., в р. Алабуга метацеркарии трематоды отмечалась с ЭИ 16,9 %, ИИ – 40 экз., ИО – 2,6 экз. [33]. Также данный паразит найден у плотвы в р. Тура (г. Тюмень) с показателями ЭИ – 7 %, ИИ – 20 экз., ИО – 1,3 экз. [35].

В кишечнике девяти обследованных рыб установлены неполовозрелые экземпляры Sphaerostomа bramae (Müller, 1776) –повсеместный паразит карповых рыб, зарегистрирован в Палеарктике. Также S. bramae встречается у плотвы в р. Волге с ЭИ 25,0 % и ИИ 1–8 экз. [24].

Брыжейка четырех и печень одной из обследованных рыб поражены ларвальной стадией Raphidascaris acus (Bloch, 1779). R. acus – нематода, взрослые формы которой паразитируют в кишечнике рыб рода Esox[36], личиночная стадия развития(личиночные формы) – в печени у многих видов ихтиофауны [24], зарегистрирована в Голарктике. Ларвальная статия нематоды R. acus отмечается у плотвы во многих ареалах ее обитания [22, 26, 27].

На жабрах и плавниках обследованных особей плотвы паразитирует Ergasilussieboldi (Nordmann, 1832). Данный вид рачка встречается повсеместно на разных видах рыб и не имеет строгой специфичности.

Доминантным видом в сообществе метазойных паразитов сибирской плотвы является R. campanula (d = 0,496).

 

Заключение

В результате исследования сообщества метазойных паразитов сибирской плотвы в осенний период жизненного цикла установлено инвазирование 9-ю видами паразитических организмов: Proteocephalus sp.; Unionidaegen.sp.; моногенеями Dactylogyrus crucifer и Paradiplozoon homoion homoion; метацеркариямиDiplostomum chromatophorum, Opisthorchis felineus и Rhipidocotyle campanula; Sphaerostomа bramae; Raphidascaris acus. Из представленного паразитарного сообщества Rhipidocotyle campanula является доминантным видом в данном исследовании. Наиболее разнообразный видовой состав паразитофауны наблюдается на жабрах (5), менее – в кишечнике (2), остальные органы содержали по одному виду паразитов. В осенний период жизненного цикла плотвы отмечается обеднение видового состава паразитов и снижение интенсивности инвазии рыб. Тем не менее, в сравнении с другими регионами ареала обитания плотвы значения показателей интенсивности и экстенсивности инвазии паразитофауны плотвы в нашем исследовании не отличаются разнообразием. Для полной картины состава паразитофауны сибирской плотвы в р. Тобол необходимо проводить дальнейшие исследования во все периоды жизненного цикла рыб.

References

1. Problemy parazitologii i toksikologii pri rybokhoziaistvennoi ekspluatatsii vodoemov [Problems of parasitology and toxicology in fishery of water bodies: collection of scientific papers]. Pod redaktsiei d-ra biol. nauk D. A. Razmashkina, kand. biol. nauk A. I. Litvinenko. Tiumen', Izd-vo FGUP Gosrybtsentr, 2004. 121 p.

2. Il'in V. S., Pai I. S., Osipov A. S. Myshechnye trematody karpovykh ryb v razlichnykh vodoemakh Iamalo-Nenetskogo i Khanty-Mansiiskogo avtonomnykh okrugov [Muscle trematodes of cyprinids in reservoirs of the Yamalo-Nenets and Khanty-Mansi Autonomous Districts]. Innovatsionnoe razvitie APK Severnogo Zaural'ia: sbornik materialov regional'noi nauchno-prakticheskoi konferentsii molodykh uchenykh (Tiumen', 18 aprelia 2013 g.). Tiumen', Izd-vo Gos. agrar. un-ta Sev. Zaural'ia, 2013. Pp. 305-307.

3. Petrachuk E. S., Pai I. S., Osipov A. S., Iankova N. V. Parazitofauna leshcha Ob'-Irtyshskogo basseina [Parasitofauna of bream of the Ob-Irtysh basin]. Molodoi uchenyi, 2013, no. 2 (49), pp. 98-100.

4. Vepreva V. V., Fattakhov R. G. Otsenka zarazhennosti karpovykh ryb metatserkariiami trematod sem. Opisthorchidae v vodoemakh goroda Tiumeni [Estimation of infection of cyprinids by metacercariae of trema-todes sem. Opisthorchidae in water bodies of Tyumen]. Vestnik Orenburgskogo gosudarstvennogo universiteta, 2008, no. 85, pp. 137-141.

5. Beliaeva M. I. Ekologo-parazitologicheskie i sotsial'nye osobennosti ochagov opistorkhoza v Iuzhnykh raionakh Tiumenskoi oblasti: dis. … kand. biol. nauk [Ecological, parasitological and social features of opisthor-chiasis in south of Tyumen region: Diss. ... Cand.Biol.Sci.]. Tiumen', 2002. 157 p.

6. Lartseva L. V., Proskurina V. V., Vorob'ev V. I. Parazity ryb, opasnye dlia cheloveka [Fish parasites dangerous to humans]. Problemy regional'noi ekologii i prirodopol'zovaniia. Estestvennye nauki, 2012, no. 1 (38), pp. 74-81.

7. Pel'gunov A. N. Problemy opistorkhoza i difillobotrioza v nizhnem techenii Irtysha [Problems of opis-thorchiasis and diphyllobothriasis in lower reaches of the Irtysh]. Epizootologiia, epidemiologiia i monitoring parazitarnykh boleznei, 2012, no. 3, pp. 68-73.

8. Butko M. P., Abiatulin I. F. Veterinarno-sanitarnye pokazateli i bezopasnost' ryby, porazhennoi opistorkhozom [Veterinary and sanitary indicators and safety of fish affected by opisthorchiasis]. Veterinariia Kubani, 2010, no. 2, pp. 4-7.

9. Beliaeva M. I. Zabolevaemost' opistorkhozom v Tiumenskoi oblasti [Incidence of opisthorchiasis in Tyumen region]. Sanitarnaia okhrana territorii, 2012, vol. 2, no. 1-2, pp. 119.

10. Beer S. A., Bochkov Iu. A., Bronshtein A. M., Zavoikin V. D., Nikolaevskii G. P., Romanenko N. A., Sergiev V. P., Iarotskii L. S. Opistorkhoz: teoriia i praktika [Opisthorchiasis: theory and practice]. Moscow, Izd-vo VNII gel'mintologii im. K. I. Skriabina, 1989. 200 p.

11. Titova S. D. Parazity ryb Zapadnoi Sibiri [Fish parasites of Western Siberia]. Tomsk, Izd-vo Tom. un-ta, 1965. 170 p.

12. Kashkovskii V. V., Razmashkin D. A., Skripchenko E. G. Bolezni i parazity ryb rybovodnykh kho-ziaistv Sibiri i Urala [Diseases and parasites of fish in fish farms of Siberia and the Urals]. Sverdlovsk, Sredne-Ural'skoe knizh. izd-vo, 1974. 160 p.

13. Agapova A. I. Parazity ryb vodoemov Kazakhstana [Fish parasites in water bodies of Kazakhstan]. Al-ma-Ata, Nauka Publ., 1966. 342 p.

14. Pravdin I. F. Rukovodstvo po izucheniiu ryb (preimushchestvenno presnovodnykh): uchebnoe posobie [Instructions to studying fish (mainly freshwater): teaching aids]. Moscow, Pishchevaia promyshlennost' Publ., 1966. 376 p.

15. Bykhovskaia-Pavlovskaia I. E. Parazitologicheskoe issledovanie ryb [Parasitological study of fish]. Leningrad, Nauka Publ., 1969. 108 p.

16. Opredelitel' parazitov presnovodnykh ryb fauny SSSR. Paraziticheskie mnogokletochnye [Determinatoro of parasites of freshwater fish of fauna of the USSR. Parasitic multicellulars]. Leningrad, Nauka Publ., 1985. Part 1. Vol. 2. 425 p.

17. Opredelitel' parazitov presnovodnykh ryb fauny SSSR. Paraziticheskie mnogokletochnye [Determinator of parasites of freshwater fish of fauna of the USSR. Parasitic multicellulars]. Leningrad, Nauka Publ., 1987. Part 2. Vol. 3. 583 p.

18. Sudarikov V. E., Shigin A. A., Kurochkin Iu. V. i dr. Metatserkarii trematod – parazity presnovodnykh gidrobiontov Tsentral'noi Rossii [Metacercaria trematodes as parasites of freshwater aquatic organisms in Central Russia]. Moscow, Nauka Publ., 2002. Vol. 1. 298 p.

19. Megarran E. Ekologicheskoe raznoobrazie i ego izmerenie [Ecological diversity and its measurement]. Moscow, Mir Publ., 1992. 184 p.

20. Simkova A., Desdevises Y., Gelnar M., Morand S. Co-existence of nine gill ectoparasites (Dactylogyrus: Monogenea) parasitizing the roach (Rutilus rutilus L.): history and present ecology. International Journal for Parasitology, 2000, no. 30, pp. 1077-1088.

21. Šimkova A., Sasal P., Kadlec D., Gelnar M. Water temperature influencing dactylogyrid species com-munities in roach, Rutilus rutilus, in the Czech Republic. Journal of Helminthology, 2001, no. 75, pp. 373-383.

22. Pronin N. M., Batueva M. D., Sondueva L. D., Dugarov Zh. N., Burdukovskaia T. G., Bodiev E. R. Pa-razitofauna i struktura soobshchestv parazitov plotvy Eravno-Kharginskikh ozer (Zabaikal'e) [Parasitofauna and community structure of roach parasites of Eravno-Kharginsky lakes (Transbaikal region)]. Vestnik Buriatskoi gosudarstvennoi sel'skokhoziaistvennoi akademii im. V. R. Filippova, 2009, no. 1 (14), pp. 14-19.

23. Sous' S. M. Vliianie ekologicheskikh faktorov na formirovanie parazitofauny plotvy Rutilus rutilus Linnaeus, 1758, v raznye periody tsiklichnosti obvodneniia ozera Sartlan (iug Zapadnoi Sibiri) [Influence of en-vironmental factors on formation of parasitofauna of roach Rutilus rutilus Linnaeus, 1758, in different periods of cyclic irrigation of Lake Sartlan (south of Western Siberia)]. Parazitologiia, 2011, vol. 45, no. 3, pp. 194-204.

24. Kirillov A. A., Kirillova N. Iu., Evlanov I. A. Parazity ryb (Pisces) Samarskoi oblasti. Soobshchenie 2. Platyhelminthes, Nematoda i Acanthocephala [Parasites of fish (Pisces) of Samara region. Post 2. Platyhel-minthes, Nematoda and Acanthocephala]. Izvestiia Samarskogo nauchnogo tsentra Rossiiskoi akademii nauk, 2018, vol. 20, no. 5 (4), pp. 652-674.

25. Selver M., Aydogdu A., Cirak V. Y. Helminth communities of the roach (Rutilus rutilus) from Kocadere stream in Bursa, Turkey: occurrence, intensity, seasonality and their infestations linked to host fish size. Bull. Eur. Ass. Fish Pathol., 2009, no. 29 (4), pp. 131-138.

26. Valtonen E. T., Holmes J. C., Koskivaara M. Eutrophication, pollution, and fragmentation: effects on parasite communities in roach (Rutilus`rutilus) and perch (Perca fluviatilis) in four lakes in central Finland. Ca-nadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 1997, vol. 54, pp. 572-585.

27. Sondueva L. D., Pronin N. M., Batueva M. D., Burdukovskaia T. G., Dugarov Zh. N., Iur'ev A. L. Pa-razitofauna plotvy i el'tsa iz Tsipo-Tsipikanskoi ozernoi sistemy (bassein Vitima – Leny) [Parasitofauna of roach and dace from Tsipo-Tsipikan lake system (Vitim - Lena basin)]. Izvestiia Irkutskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriia: Biologiia. Ekologiia, 2014, vol. 9, pp. 84-94.

28. Golineva E. A. K faune monogenei (Monogenea; Platyhelminthes) plotvy (Rutilus rutilus L. 1758) vos-tochnoi chasti Finskogo zaliva [To fauna of monogenes (Monogenea; Platyhelminthes) of roach (Rutilus rutilus L. 1758) in Eastern part of Gulf of Finland]. Uchenye zapiski Rossiiskogo gosudarstvennogo gidrometeorologi-cheskogo universiteta. Ekologiia i bioresursy, 2017, no. 46, pp. 165-168.

29. Dzika E., Kuształa M., Kozłowski J. Metazoan parasite fauna of fish species from lake Kortowskie. Archives of Polish Fisheries, 2008, vol. 16, no. 1, pp. 75-86.

30. Golovina N. A., Komarov N. K., Kashkovskaia V. P., Burdakova N. V. Parazitofauna plotvy (Rutilus rutilus L.) v vodoemakh Moskovskoi oblasti [Parasitofauna of roach (Rutilus rutilus L.) in reservoirs of Moscow region]. Agrarnyi vestnik Urala, 2014, no. 3 (121), pp. 67-69.

31. Izvekova G. I., Zhokhov A. E. Vliianie zarazhennosti metatserkariiami na nekotorye fiziologo-biokhimicheskie pokazateli segoletkov plotvy [Influence of metacercaria infection on physiological and biochemical parameters of roach yearlings]. Biologiia vnutrennikh vod, 2016, no. 1, pp. 91-96.

32. Bastanov R. I. Vliianie parazitofauny na osobennosti fiziologii plotvy Argazinskogo vodokhranilishcha [Influence of parasitofauna on physiology of roach of Argazinsky Reservoir]. Izvestiia vysshikh uchebnykh zavedenii. Povolzhskii region. Estestvennye nauki. Ekologiia, 2018, no. 2 (22), pp. 63-74.

33. Zubkov A. L., Osipov A. S. Sravnitel'naia kharakteristika zarazhennosti gel'mintami ryb malykh rek (r. Alabuga, r. Ishim) na territorii Kazanskogo raiona [Comparative characteristics of helminth infection of fish in small rivers (the Alabuga river, the Ishim) in Kazan region]. Molodoi uchenyi, 2015, no. 6-5 (86), pp. 164-167.

34. Fattakhov R. G., Ushakov A. V., Stepanova T. F., Kalugina S. E. Zarazhennost' karpovykh ryb lichin-kami opistorkhid v basseine Tobola v predelakh Kurganskoi oblasti [Infection of carp species with opisthorchid larvae in Tobol basin in Kurgan region]. Natsional'nye prioritety Rossii, 2011, no. 2 (5), pp. 131-132.

35. Abramov A. S., Osipov A. S. Zarazhennost' opistorkhidami karpovykh ryb iz reki Tura v raione g. Ti-umeni [Infection of carp species with opisthorchids from the Tura River near Tyumen]. Aktual'nye voprosy nauki i khoziaistva: novye vyzovy i resheniia: sbornik materialov LIII Mezhdunarodnoi studencheskoi nauchno-prak-ticheskoi konferentsii (Tiumen', 29 marta 2019 g.). Tiumen', Izd-vo Gos. agarn. un-ta Sev. Zaural'ia, 2019. Pp. 289-294.

36. Liberman E. L., Voropaeva E. L., Kozlov S. A. Parasitofauna of pike Esox lucius of the Lower Tobol. Biosystems Diversity, 2019, vol. 27, no. 3, pp. 214-220.