Abstract and keywords
Abstract (English):
The aim of this study was to determine the levels of mercury in muscle of different fish species of the Caspian Sea belonging to different ecological groups: zooplanktophages - sprat ( Clupeonella cultriventris caspia Svetovidov), benthophages - roach ( Rutilus rutilus caspicus Jakowlew), Russian and Persian sturgeon ( Acipenser gueldenstaedtii Brandt and Acipenser persicus Borodin), predators - herring ( Alosa kessleri kessleri Grimm) and also the Caspian seal ( Phoca caspica Gmelin), which is at the top of trophic pyramid in the Caspian, by the state of its population the welfare of the whole ecosystem can be evaluated. It is shown that mercury bioaccumulation factor increased with higher trophic levels of the food chain. Among the studied aquatic species, sprat had the lowest concentration of mercury in the muscle. The maximum level of mercury accumulation was observed in the muscles of herring, compared with fishes that feed on plankton and benthos (by 2.7, 1.88 and 1.39 times in the roach, Russian and Persian sturgeon, respectively). In the case of sprat, which is one of the main objects of herring food, the level of accumulation of mercury in the muscles of backed shad was higher than 6 times. The highest concentrations of mercury in the muscle tissue, among hydrobionts was recorded in the Caspian seal. It is established that the concentration of mercury in the muscle of the studied aquatic species is low and does not exceed the Russian standard.

Keywords:
sprat, roach, Russian sturgeon, Persian sturgeon, Caspian seal, zooplanktophages, benthophages, predator, mercury, bioaccumulation
Text
Publication text (PDF): Read Download

Введение Каспийское море - уникальный внутренний бессточный водоем, в котором происходят накопление и трансформация поллютантов. Наибольший объем загрязняющих веществ поступает в море с речными стоками, которые привносят основную массу тяжелых металлов. Загрязнение морской среды является одной из причин, угрожающей сохранению биологического разнообразия в Каспийском бассейне. Среди тяжелых металлов ртуть относится к элементам с высокой степенью токсичности. В связи с нарастающим уровнем загрязнения водоемов ртутью наиболее серьезной проблемой является ее способность накапливаться в живых организмах, при этом уровень аккумуляции элемента повышается по пищевой цепи [1]. В водной среде микроорганизмы способствуют преобразованию неорганической ртути в высокотоксичную метиловую ртуть. Содержащаяся в бактериальной биомассе ртуть поглощается зоопланктоном, который, в свою очередь, служит пищей для молоди рыб или (после отмирания) бентосных организмов. Так, в органической взвеси на метилированную ртуть приходится 11 %, в зоопланктоне - 18 %, в пелагических рыбах - 95 % [2]. Таким образом, по мере продвижения по звеньям трофической цепи в организме гидробионтов увеличивается общее содержание ртути и доля метилированной ртути. По данным A. G. Heath [3], около 95 % метиловой ртути поглощается жабрами, выделяется менее 1 %, более 90 % ртути находится в организме рыбы в форме метилртути. Ртуть в организме рыб в наибольшем количестве способна аккумулироваться в печени и в мышечной ткани. В то же время, по мнению В. Т. Комова [4], содержание ртути в мышцах исследованных им рыб было выше, чем в печени. Именно поэтому изучение содержания ртути в вышеуказанных органах способствует выявлению загрязнения водоемов этим тяжелым металлом. Тюлень, питающийся разнообразными водными животными, в том числе рыбой, занимает вершину трофической пирамиды на Каспии, поэтому по состоянию этой популяции можно судить о благополучии всей экосистемы. Кроме того, рыба является источником пищи для человека, а в Астраханском регионе она является одним из основных ресурсов потребления. Аккумулируясь в тканях и органах рыб в концентрациях, превышающих предельно установленные нормы, ртуть представляет опасность для здоровья человека. В связи с этим целью исследования являлось определение уровней содержания ртути в мышцах гидробионтов Каспийского моря, относящихся к различным экологическим группам: зоопланктофаги - килька (Clupeonella cultriventris caspia Svetovidov), бентофаги - вобла (Rutilus rutilus caspicus Jakowlew), русский осетр (Acipenser gueldenstaedtii Brandt), персидский осетр (Acipenser persicus Borodin), хищники - сельдь (Alosa kessleri kessleri Grimm), каспийский тюлень (Phoca caspica Gmelin). Материалы и методы исследования Образцы проб органов и тканей рыб и каспийского тюленя были получены в результате экспедиций с 2011 по 2014 г. Определение тяжелых металлов в мышечной ткани гидробионтов было проведено на атомно-абсорбционном спектрометре РА-915+ (ООО НПФ «Люмэкс) с зеемановской компенсацией неселективных поглощений с приставкой РП-91 С по методикам [5, 6]. Для характеристики уровня содержания ртути в органах и тканях полученные концентрации сравнивали с соответствующими санитарно-гигиеническими нормативами по СанПиН 2.3.2.560-96 «Гигиенические требования к качеству и безопасности продовольственного сырья и пищевых продуктов». Санитарно-гигиенические нормативы РФ по содержанию ртути (ПДК ртути) в морских рыбах для пищевых продуктов составляют 0,5 мг/кг сырой массы; ПДК ртути в морских млекопитающих - 1,0 мг/кг сырого вещества [7]. Результаты исследований и их обсуждение Среди исследованных видов гидробионтов наименьшую концентрацию ртути в мышцах имела килька (0,018 мг/кг) (табл.). Это объясняется тем, что килька в экосистеме Каспийского моря является зоопланктофагом и питается различными планктонными ракообразными. Кроме того, она относится к короткоцикличным рыбам и продолжительность ее жизни составляет около шести лет [8]. Накопление ртути в мышцах гидробионтов Каспийского моря Виды рыб Hg, мг/кг сырой массы Килька (Clupeonella cultriventris caspia) 0,018 ± 0,004 Вобла (Rutilus rutilus caspicus) 0,046 ± 0,012 Русский осетр (Acipenser gueldenstaedtii) 0,065 ± 0,017 Персидский осетр (Acipenser persicus) 0,088 ± 0,023 Сельдь-черноспинка (Alosa kessleri kessleri) 0,122 ± 0,024 Каспийский тюлень (Phoca caspica, Gmelin) 0,858 ± 0,27 Большее, чем у кильки накопление ртути в мышцах наблюдалось у бентофагов. Так, среди этой экологической группы наименьший уровень значений был отмечен у воблы (0,046 мг/кг). Возможно, это обусловлено двумя обстоятельствами. Во-первых, спецификой мест их обитания (вобла обитает в Каспийском море на глубинах до 6 м, осетры - до 130 м). По мнению Т. И. Моисеенко с соавт. [1], условия среды мест обитания и химический состав вод (в особенности содержание органического вещества и рН воды) оказывают существенное влияние на накопление металла органами и тканями гидробионтов. Во-вторых, осетры, помимо бентоса, своей излюбленной пищи, способны потреблять и мелкую рыбу (бычки и кильки) [7]. Таким образом, осетры, являясь бентофагами, способны частично занимать трофический уровень хищников. Накопление ртути в мышцах воблы было ниже, чем в мышцах русского и персидского осетров в 1,4 и 1,9 раза соответственно. Сравнивая уровень содержания ртути в мышцах двух видов осетров, можно отметить, что исследуемый показатель был выше у персидского осетра - 0,065 и 0,088 мг/кг соответственно. Причиной этому являются видовые особенности рыб, т. к. накопление ртути имеет видовую специфичность, обусловленную, возможно, разницей в темпах линейного и весового роста и связанными с ней обменными процессами. По мнению Н. Т. Комова с соавт., интенсивность линейного роста рыб - существенный биологический фактор, который способен влиять на накопление ртути [4]. При этом низкий темп роста рыб является причиной ее аккумуляции в больших количествах [9, 10]. Таким образом, у рыб с низким темпом роста способность к аккумуляции ртути должна быть выше, чем у рыб с высоким темпом роста. Однако в нашем случае персидский осетр, имея более высокий темп линейного и весового роста, аккумулирует более высокие количества ртути в мышцах. Указанное положение не подтвердилось также результатами исследований, проведенными ранее Т. Б Камшиловой с соавт. [11] на окуне. Максимальный уровень накопления ртути среди рыб был отмечен в мышцах хищников. Так, значение биоаккумуляции ртути у хищной сельди составляло 0,122 мг/кг. Известно, что хищничество способствует более интенсивному накоплению металла. Так, например, в работе Н. В. Лобуса с соавт. [12] было показано, что хищники в водоемах Вьетнама (Channa gachua, Channa striata, Xenetodont cancila) содержат большее количество ртути в организме по сравнению с мирными видами рыб (Oreochromis niloticus, Mystacoleucus marginatus). Содержание ртути в рыбах, являющихся по типу питания хищниками, было выше, чем у планктофагов или бентофагов и в результатах исследований озера Оногадо (штат Нью-Йорк, США), которое ранее было подвержено ртутному загрязнению. В частности, A. G. Heath [3] отмечено повышение концентрации ртути в организме от фитопланктона и беспозвоночных к рыбам. При этом способность к биологической аккумуляции ртути живыми объектами возрастала с более высоким трофическим уровнем в пелагическом и бентосном компонентах пищевой сети. Наибольший уровень концентрации ртути в мышечной ткани по сравнению с другими гидробионтами был зафиксирован у каспийского тюленя (0,858 мг/кг). Известно, что преобразованная микроорганизмами неорганическая ртуть в виде высокотоксичной метиловой ртути наиболее интенсивно поглощается тканями и оседает в жировых клетках [2]. В связи с этим целесообразно было бы указать концентрацию ртути в подкожно-жировой клетчатке у каспийского тюленя - обладателя наибольшего количества ртути в мышцах по сравнению с другими изученными объектами. Так, значение биоаккумуляции ртути подкожно-жировой клетчаткой составляло 0, 084 мг/кг сырой массы, что в 10 раз меньше, чем в мышцах. Столь низкий уровень накопления ртути жировой тканью можно оправдать тем, что она не обладает свойством избирательно накапливать ртуть, поэтому эта ткань является одним из депо ртути в организме с ненасыщенной и относительно незначительной емкостью, на что ранее указывал А. М Малов с соавт. в отношении крыс [13]. По содержанию ртути в мышцах исследованные гидробионты располагаются в следующем убывающем порядке: каспийский тюлень > сельдь > персидский осетр > русский осетр > > вобла > килька. Вышеприведенные данные позволяют утверждать, что аккумуляция ртути является видовой особенностью рыб. Ранее на видовую специфичность накопления ртути в организмах рыб указывали Н. А. Гашкина с соавт. [2] в отношении сига, кумжи, леща, окуня и щуки. Способность к биоаккумуляции ртути зависит от видовых физиологических особенностей рыб и факторов среды различных экологических ниш, которые занимают эти виды. Нами было выявлено, что в мышцах сельди содержание ртути выше, чем в бентофагах (в 2,7; 1,88 и 1,39 раза в вобле, русском и персидском осетрах соответственно). В случае с килькой, которая является одним из основных объектов питания сельди, уровень аккумуляции ртути мышцами черноспинки был выше более чем в 6 раз. Для хищников ключевое значение имеет величина содержания ртути в пище. Как правило, содержание ртути в хищнике в 5 раз больше, чем в объектах его питания [4]. Аккумуляция токсического элемента мышцами у тюленя была в 7 раз выше таковой у сельди, которая является его излюбленной пищей [8], и в 47 раз больше, чем у кильки, имеющей наименьший уровень концентрации ртути на фоне других объектов исследования. Ниже представлена схема накопления ртути в некоторых звеньях трофической цепи (рис.). В данном случае концентрация ртути в планктофаге - кильке была принята за единицу. Коэффициенты накопления ртути у осетровых видов рыб ниже, чем у сельди, т. к. они являются прежде всего бентофагами, иногда потребляющими кильку, и поэтому лишь отчасти хищниками. У сельди высокий коэффициент накопления ртути мышечной тканью обусловлен исключительно хищным образом жизни. Каспийский тюлень, занимая высший трофический уровень, имел наибольший коэффициент накопления металла. Столь высокое значение этого показателя можно объяснить несколькими причинами: хищничество (основной рацион тюленей составляла хищная сельдь); продолжительность жизни (средний возраст нерп составлял 10 лет); большие размеры (средние вес особей 51 кг). Каспийский тюлень × 47 × 7 (если за единицу принять аккумуляцию ртути мышцами сельди) Хищник, высшее трофическое звено Коэффициенты накопления ртути в некоторых звеньях трофической цепи У исследованных видов рыб по трофологическому признаку продемонстрирована четкая зависимость накопления ртути в мышцах рыб от типа питания. С повышением занимаемого положения в трофической пирамиде у живых объектов происходило достоверное возрастание содержания металла (r = 0,96). Вероятно, это связано с тем, что ртуть образует очень стойкие ртутьорганические комплексы, вытесняя из биологических молекул практически все другие металлы. Это свойство ртути обусловливает необратимое возрастание ее концентрации при переходе по трофической цепи от организмов низших звеньев к высшим. Заключение Таким образом, в ходе исследований еще раз показано, что биоаккумуляция ртути возрастала с более высоким трофическим уровнем пищевой цепи. Выявлено также, что концентрации ртути в мышцах исследованных видов гидробионтов невелики и не превышают норм, установленных в России (для морских рыб - 0,5 мг/кг сырой массы, для каспийского тюленя - 1,0 мг/кг сырой массы). Возможно, причиной этому является устоявшееся мнение о меньшей степени загрязнения морских экосистем по сравнению с водными экосистемами суши [14]. В. Т. Комов с соавт. [14] отметили, что интенсивность метилирования ртути снижается с повышением солености воды, т. к. в результате образуются устойчивые ковалентные соединения с ионами хлора. При этом рыбы и другие виды гидробионтов поглощают органические формы ртути в первую очередь. Процесс накопления металла в морской рыбе ограничивают повышенная соленость, щелочность и более низкие значения среднегодовой температуры воды. Таким образом, необходимо отметить, что Каспийское море не подвержено значительному загрязнению ртутью, благодаря процессам самоочищения в экосистеме, в частности саморегуляции химического состава вод. Тем не менее содержание ртути в рыбе и в каспийском тюлене из российских водоемов на уровне ПДК в настоящее время представляется небезобидным, поскольку негативный эффект этого металла в малых дозах на здоровье человека неоднократно документально подтверждался в научной литературе [15, 16].
References

1. Moiseenko T. I. Rasseyannye elementy v poverhnostnyh vodah sushi: Tehnofil'nost', bioakkumulyaciya i ekotoksikologiya / T. I. Moiseenko, L. P. Kudryavceva, N. A. Gashkina. M.: Nauka, 2006. 261 s.

2. Gashkina N. A. Bioakkumulyaciya rtuti v organizmah ryb v vodoemah Evropeyskoy chasti Rossii / N. A. Gashkina, T. I. Moiseenko, L. P. Kudryavceva // Rtut' v biosfere: ekologo-geohimicheskie aspekty. Materialy Mezhdunar. simpoz. (Moskva, 7-9 sentyabrya 2010 g.). M.: GEOHI RAN, 2010. S. 258-263.

3. Heath A. G. Water pollution and fish physiology / A. G. Heath. London, Lewis Publ., 2002. 506 p.

4. Komov N. T. Soderzhanie rtuti v myshcah ryb iz vodoemov Severo Zapada Rossii: prichiny intensivnogo nakopleniya i ocenka negativnogo effekta na sostoyanie zdorov'ya lyudey / N. T. Komov, I. K. Stepanova, V. A. Gremyachih // Aktual'nye voprosy vodnoy toksikologii. Borok: IBVV RAN, 2004. S. 99-123.

5. Metodika vypolneniya izmereniy massovoy doli obschey rtuti v probah pochv, gruntov i donnyh otlozheniy na analizatore rtuti RA-915+ s pristavkoy RP-91S. PND F 16.1:2.23-2000.

6. Metodicheskie ukazaniya po opredeleniyu rtuti, mysh'yaka, sur'my i selena s ispol'zovaniem rtutno-gidridnogo generatora «GRG-107». M.: OOO «Kortek», 2004. 45 s.

7. Sanitarnye pravila i normy. Prodovol'stvennoe syr'e i pischevye produkty. Gigienicheskie trebovaniya k kachestvu i bezopasnosti prodovol'stvennogo syr'ya i pischevyh produktov. SanPiN 2.3.2. 560-96. M.: Goskomepidnadzor Rossii, 1996. 269 s.

8. Ivanov V. P. Ryby Kaspiyskogo morya (Sistematika, biologiya, promysel) / V. P. Ivanov, G. V. Komarova. Astrahan': Izd-vo AGTU, 2008. 256 s.

9. Vetra M. Changes in fish mercury concentrations in an intensively fished lake / M. Vetra // Can. J. Fish. Aguat. Sci. 1990. No. 47. P. 1888-1897.

10. Suns K. Interrelationships between mercury levels in yearling yellow perch, fish condition and water guality / K. Suns, G. Hitchin // Water Air Soil Pollut. 1990. No. 650. P. 255-265.

11. Kamshilova T. B. Soderzhanie rtuti i skorost' rosta okunya Perca fluviatilis iz ozer Volgogradskoy oblasti / T. B. Kamshilova, V. T. Komov, V. A. Gremyachih // Rtut' v biosfere: ekologo-geohimicheskie aspekty. Materialy Mezhdunar. simpoz. (Moskva, 7-9 sentyabrya 2010 g.). M.: GEOHI RAN, 2010. S. 277-281.

12. Lobus N. V. Soderzhanie rtuti v komponentah ekosistem vodoemov i vodotokov provincii Khan' Hoa (Central'nyy V'etnam) / N. V. Lobus, V. T. Komov, Nguen Thi Hay Than' // Vodnye resursy. 2011. T. 38, № 6. S. 733-739.

13. Malov A. M. Raspredelenie rtuti v nekotoryh organah i tkanyah krys / A. M. Malov, V. K. Sibiryakov, E. V. Semenov // Toksikol. vestn. 2009. № 5. C. 9-14.

14. Komov B. T. Sravnitel'noe soderzhanie rtuti v myshcah ryb vodoemov severa evropeyskoy Rossii (Kandalakshskiy zaliv Belogo morya) / B. T. Komov, V. A. Gremyachih, P. N. Ershov // Biologicheskie resursy Belogo morya i vnutrennih vodoemov Evropeyskogo Severa. Petrozavodsk: PTU, 2009. S. 289-291.

15. Myers G. J. Main neurodevelopmental study of Seychellois children following in utero exposure to methylmercury from a maternal fish diet: outcome at six months / G. J. Myers, D. Marsh, P. Davidson, S. Cox, C. Shamlaye, M. Tanner, A. Choi, E. Cernichiari, O. Choisy, T. Clarkson // Neurotoxicology. 1995. Vol. 16. P. 653-664.

16. Myers G. J. Neurodevelopmental outcomes of Seychellois children sixty-six months after in utero exposure to methylmercury from a maternal fish diet: pilot study / G. J. Myers, P. W. Davidson, C. Cox, C. F. Shamlaye, M. A. Tanner, O. Choisy, J. Sloane-Reeves, D. O. Marsh, E. Cernichiari, A. Choi, M. Berlin, T. W. Clarkson // Neurotoxicology. 1995. Vol. 16. P. 639-652.